導 讀
土壤對人類健康有著深遠的影響，包括（i）從土壤中通過植物獲得的營養，（ii）接觸有毒物質和病原體，以及（iii）源自土壤生物和材料的藥物。
2012年美國真菌性腦膜炎暴發，其病原真菌在土壤中普遍存在。
編譯/陳能場（廣東省生態環境技術研究所研究員、中國科協環境生態領域首席傳播專家）
原文：Brevik EC and Burgess LC.2013. The 2012 Fungal Meningitis Outbreak in the United States: ConnectionsBetween Soils and Human Health.Soil Horizons. 54(2) doi:10.2136/sh12-11-0030
摘要
2012年9月，美國發現自己面臨著真菌性腦膜炎的爆發，其起源可歸因於注射類固醇污染。在土壤中以及其他環境中發現的嘴突臍孢種真菌（Exserohilium rostratum）被確定為被污染的類固醇造成健康問題的主要原因。截至2012年12月17日，有594例真菌性腦膜炎，因推測為真菌性腦膜炎或其他中樞神經系統相關感染引起的中風，26例外周關節感染和39例與類固醇污染有關的死亡。但是，人們對嘴突臍孢種真菌的生命周期和土壤生態學還沒有很好的了解，這些知識將有助於人類健康專業人員了解嘴突臍孢種真菌的致病潛力。因此，土壤科學家在開發應對人類健康挑戰（例如2012年真菌性腦膜炎暴發）的最有效方法中可以發揮作用。
2012年9月18日，田納西州衛生局收到一例真菌性腦膜炎導致的異常感染的患者的通知（Kauffman等，2012）。感染原因被追溯到受污染的類固醇注射，2012年10月4日，美國食品藥品監督管理局（FDA）宣布醫療保健提供者應停止使用新英格蘭化合物中心（NECC）生產的所有產品（FDA，2012年），它是受污染藥物的來源。截至2012年12月17日，有594例真菌性腦膜炎，因推測為真菌性腦膜炎或其他中樞神經系統相關感染引起的中風，26例外周關節感染和39例與類固醇污染有關的死亡(Centers for Disease Control, 2012)（圖1）。嘴突臍孢種真菌已被確認為這些健康問題的主要原因（Kauffman等，2012）。嘴突臍孢種真菌普遍存在於土壤這類環境中（Revankar和Sutton，2010； Kauffman等，2012），被土壤或植物材料污染的傷口通常與土壤環境引起的健康問題相關（Perfect and Schell，1996； Revankar和Sutton，2010）。
圖. 1. 截至2012年12月17日，各州與硬膜外注射類固醇激素有關的疾病病例數。該圖由疾病控制與預防中心提供。
真菌、土壤和人類健康
土壤對人類健康有著深遠的影響，包括（i）我們從土壤中通過植物獲得的營養，（ii）接觸有毒物質和病原體，以及（iii）源自土壤生物和材料的藥物（Brevik，2013）。真菌在土壤中十分豐富，在一般土壤中其生物量比任何其他微生物群都多（Sylvia等，1998）。雖然已知的10萬多種真菌中的大多數可能不會威脅人類健康，但已知有300種具有致病性（Bultman等，2005）。表1給出了常見致病性土壤真菌，已知致病性疾病以及它們進入人體的途徑的示例。許多人類真菌病原體是常見的土壤真菌，當疾病屏障受損時，例如當傷口打開了皮膚屏障，或者當個人的免疫系統受損時，它會感染人類（Perfect和Schell，1996； Loynachan，2013）。
表格1. 一些與土壤相關的常見的致病真菌。布雷維克（2009）提供。
†永久的：生物體是土壤的永久居民，能夠在土壤中完成其整個生命周期。
‡除非另有說明，否則發病率是指基於全球人口的人均病例。
嘴突臍孢種真菌（Exserohilium rostratum）
嘴突臍孢種真菌是一種暗色孢屬真菌或黑色真菌，這意味著它的細胞壁中含有黑色素（圖2）。 它廣泛分布於環境中，包括土壤和植物材料（Perfect and Schell，1996； Kauffman等，2012）。 嘴突臍孢種真菌有許多過時的名稱，包括Bipolaris halodes，Bipolaris rostratum，Drechslera halodes，Drechslera longirostrata，Drechslera rostrata和Helminthosporium rostratum，這些名稱出現在出現在較早的文獻中（McGinnis和Rinaldi，1995）。 據報導，可感染人類的三種Exserohilum菌種分別是嘴突臍孢種真菌（E. rostratum），E. longirostratum,和E. mcginnisii。 多項分子生物學研究表明，它們都是相同的物種（Revankar和Sutton，2010）。
圖2. 暗色孢屬真菌的放大照片。由疾病預防控制中心提供。
在最近的疫情爆發及其600多名受害者之前，嘴突臍孢種真菌不是人類感染的常見病因。在1975年至2005年之間僅報告了33例（Adler等，2006）。但是，近年來報導的感染嘴突臍孢種真菌的病例有所增加（Perfect和Schell，1996； Adler等，2006）。 嘴突臍孢種真菌感染報告增加的原因包括免疫功能低下的患者增加，例如由於器官移植之類的手術（Perfect和Schell，1996； McGinnis等，1986），以及對改進了檢測這些感染的診斷技術（Adler等，2006）。
與嘴突臍孢種真菌最常相關的感染是細菌性真菌病，包括皮下病變和局部軟組織感染（圖3），角膜炎（眼角膜發炎）和過敏性鼻竇炎（過敏）（Revankar和Sutton，2010； Kauffman等，2012； McGinnis等，1986）。在更罕見的病例中，嘴突臍孢種真菌與傳播感染有關（Revankar和Sutton，2010），也就是說，感染已經通過血流傳播到其起源點以外，從而感染了身體的其他部位。像其他土壤真菌一樣，嘴突臍孢種真菌是一種機會性物種，這意味著感染通常與皮膚屏障或免疫系統的某種損害有關。多數嘴突臍孢種真菌感染髮生在氣候溫暖的地區，例如美國東南部、印度和以色列（Adler等，2006）。2012年疫情之前的文獻回顧，Exserohilum屬中的任何物種均未發生任何人類腦性血球菌病病例。據報導，相關物種如Cladophialphora bantiana會在許多患者中引起腦表皮真菌病（Levin 等，2004）。
圖3. 嘴突臍孢種真菌引起的皮下皮下真菌病（真菌感染）。由www.doctorfungus.org提供，2000年。
土壤科學家的作用
對文獻的回顧發現嘴突臍孢種真菌引起人類感染（例如，Lavoie等，1993； Levy等，2003； Peerapur等，2004； Adler等，2006； Togitani等，2007）。以及植物病害的若干研究（即Smith和White，1988； Pratt，2000； Loch等，2004； Pratt和Brink，2007）。儘管如此，儘管See（1993）的觀察表明，有效的疾病控制需要了解病原體的生命周期，但有關嘴突臍孢種真菌生命周期的信息似乎很少（如果有的話）。有關在某些土壤環境中發現了嘴突臍孢種真菌的信息。例如，Abdullah等（2007年）在伊拉克的海洋和沿海土壤中分離出了這種微生物，而Wallace和Dickinson（1978年）在佛羅里達大沼澤地的淡水泥炭土壤中記載了嘴突臍孢種真菌。 Dunn和Baker（1983）在馬紹爾群島的Enewetak環礁的陸地土壤中發現了嘴突臍孢種真菌，但沒有從潮間帶到完全淹沒的海域。 Hemming（1972）在肯亞的乾燥、沙質土壤中發現了大腸埃希菌的菌落，Wu和Zhang（2008）記錄了在中國內蒙古山區原始森林的寒冷、半濕潤至半乾旱土壤中的嘴突臍孢種真菌。這告訴我們，嘴突臍孢種真菌能夠在各種土壤環境中生存，但並不能告訴我們有關其土壤生態的很多信息。正如Revankar和Sutton（2010）所指出的那樣，這將是有用的信息，有關生物自然生態的知識有助於我們了解其致病潛力。
因此，土壤科學家在應對公共衛生挑戰（例如2012年美國真菌性腦膜炎暴發）方面可以發揮作用。該角色是調查和表征生物體（如嘴突臍孢種真菌）的生命周期和土壤生態學。這種作用可能主要是由土壤微生物學家/生物學家承擔的，但是對於其他土壤亞學科，例如土壤學、土壤化學和土壤物理學也可能發揮作用，因為它們有助於全面了解致病生物所在的土壤環境。
在現代科學中已經普遍使用的狹窄、高度集中的研究方法將無法充分解決我們在土壤和人類健康領域需要研究的許多問題。迫切需要組建複雜的跨學科研究團隊，在相關領域具有專業知識，並且團隊成員必須能夠在專業水平上有效地相互交流。但是，涉及土壤和人類健康研究的許多不同學科傳統上都無法協同工作。儘管事實上人們早就認識到土壤與人類健康之間的聯繫。例如，在公元前400年，希波克拉底提供了在適當的醫學評估中應考慮的事項清單。清單包括地面：「……是赤裸裸的、缺水的，還是樹木繁茂且澆水良好的，是處於空曠，密閉的環境中，還是處於高處和寒冷……」（希波克拉底，2010年）。安德烈·沃伊辛（André Voisin）（1959）在其經典著作《土壤、草和癌症》中得出結論，醫學界在改善人類健康的努力中很大程度上忽略了土壤，但土壤科學應成為預防醫學的基礎。這樣的觀察表明，我們早就應該進行土壤科學家和衛生保健專業人員之間的合作。這可以通過在政府機構（如疾病控制與預防中心）和醫學院校為受過土壤培訓的科學家建立職位來實現。擔任這些職位的個人需要接受學術培訓，以便與醫學/人類健康研究人員以及土壤研究人員進行專業交流，並在合作研究項目中充當這兩個不同研究領域之間的紐帶。儘管這種方法非常規且具有挑戰性，但它將為土壤和人類健康領域的重大進步提供最佳機會。
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